Aer Lingus Teoranta est fondée le 22 mai 1936 par Blackpool et West Coast Air Services. Le nom, Aer Lingus est un anglicanisme de l'irlandais Aer Loingeas qui signifie flotte aérienne.
Le nom est proposé par Richard F O'Connor, employé au cadastre du Comté de Cork mais aussi enthousiaste d’aéronautique.
Cinq jours après sa création, la compagnie ouvre sa première liaison aérienne entre Dublin et Bristol avec un De Havilland 84 Dragon par le gouvernement irlandais en avril 1936.

Le 2 octobre 2006, Aer Lingus est entré dans une nouvelle phase dans son histoire avec la flottaison de la ligne aérienne sur l'Irlandais et les bourses de Londres.

Ses actionnaires principaux sont l'état irlandais et la compagnie low cost Ryanair.